Après les événements traumatisants qui ont conduit à la séparation de Frank et de sa femme Catherine, Frank tente de reconstruire sa vie à Seattle tout en restant un père présent pour sa fille Jordan. Sa quête de vérité le pousse à s’engager plus profondément au sein du Groupe Millennium, mais il découvre rapidement que cette organisation n’est pas une simple association d’anciens policiers légistes. Le Groupe se révèle être une puissante société secrète millénariste, divisée en deux factions idéologiques qui s’affrontent dans l’ombre : d’un côté les “Coqs” (qui croient en une apocalypse spirituelle et religieuse) et de l’autre les “Chouettes” (qui envisagent une fin du monde scientifique et biologique). Épaulé par une nouvelle consultante au don troublant, Lara Means, Frank navigue entre manipulations occultes, quêtes de reliques sacrées et complots géopolitiques. Alors que les prophéties se réalisent une à une, le Groupe semble prêt à tout pour survivre à la fin des temps, quitte à sacrifier l’humanité, menant à un final de saison cataclysmique où un virus mortel menace d’anéantir le monde.